Nach den katastrophalen Ereignissen in New York führt Steve Rogers ein ruhiges Leben in Washington, D.C., wo er sich an die moderne Welt anzupassen versucht. Doch dann wird ein S.H.I.E.L.D.-Kollege angegriffen und er selbst in ein Netz von Intrigen verwickelt, das die ganze Welt gefährdet. Zusammen mit Black Widow macht sich Captain America daran, die sich immer weiter ausbreitende Verschwörung aufzudecken, während er sich auf Schritt und Tritt mit professionellen Killern herumschlagen muss, die ihn zum Schweigen bringen sollen. Als das volle Ausmaß des schurkischen Komplotts enthüllt wird, sichern sich Captain America und Black Widow die Hilfe eines neuen Verbündeten, Falcon. Allerdings stehen sie bald selbst einem unerwarteten und furchterregenden Feind gegenüber: dem Winter Soldier...