"Die Nacht der Nächte" nimmt die Beziehung von vieren Paaren unter die Lupe, die jeweils seit mehr als 55 Jahren zusammenleben und von ihren Erfahrungen berichten. Dabei handelt es sich um ein deutsches Nachkriegspaar aus dem Ruhrgebiet, ein indisches Paar, das mit seiner Hochzeit gegen die Regeln des Kastensystems verstoßen hat, ein zwangsverheiratetes japanisches Paar und ein schwules Paar aus den USA, das erst kürzlich heiraten durfte, obwohl es bereits seit Jahrzehnten in einer Beziehung lebt.